夜色笼罩的东京湾泛起诡异绿光，废弃游乐园的旋转木马自行转动起来。鬼太郎的头发针感应到邪气震颤时，鼠男正偷走封印着千年恶鬼的「黄泉之镜」。这次苏醒的不仅是宿敌滑瓢，镜中更爬出了吞噬人类恐惧为生的「夜刀神」——传说中连妖怪都畏惧的堕神。
穿学生制服的少女雨音死死抱住镜框，她背上浮现的蛇形胎记与夜刀神产生共鸣。鬼太郎在救人与除妖间陷入两难：净化夜刀神意味着抹杀雨音作为容器的灵魂。当猫娘用鱼骨刀斩断第一波袭来的影鬼时，墓场老人嘶哑着揭开真相：「那孩子...本就是夜刀神被斩落的善念化身啊。」
腐烂的樱花雨中，鬼太郎的木屐碾碎遍地镜片。他左手握着雨音颤抖的手指，右眼的灵视却看见夜刀神本体正在新宿高空凝聚。百鬼夜行的霓虹灯影下，沙悟净的铁杖与犬夜叉的火鼠裘意外闪过——这场跨越妖怪谱系的死斗，终究要由穿背带裤的幽灵少年斩断因果。