《灼眼的夏娜2IFinal》延续了前作的故事线，讲述了坂井悠二与炎发灼眼的讨伐者夏娜共同对抗红世之徒的冒险。悠二在新学期开始时，突然遭遇红世之王法利亚格尼的袭击，生活彻底改变。夏娜为了保护悠二，与他一同生活并展开战斗。随着剧情发展，悠二逐渐发现自己体内隐藏着巨大的力量，并开始质疑自己的存在意义。与此同时，红世之徒的阴谋也逐渐浮出水面，他们企图通过“零时迷子”的力量改变世界。夏娜与悠二必须携手面对强大的敌人，包括红世之王“祭礼之蛇”及其手下。在激烈的战斗中，悠二为了保护夏娜和世界，最终选择与“祭礼之蛇”融合，成为新的红世之王。夏娜则决心将他带回正轨，两人之间的羁绊成为故事的核心。最终，夏娜与悠二展开决战，试图唤醒他内心的人性，并阻止红世之徒的毁灭计划。