在未知生命体被消灭两年后，世界重归平静。然而海滩上突然出现的神秘遗物"欧帕兹"打破和平，城市接连发生离奇命案。凶手是拥有超常力量的不明物体，连专门组建的G3小队也束手无策。失去记忆的乐观少年津上翔一暂住在美杉教授家，他正是能够变身为假面骑士亚极陀的人选。与此同时，"超能力开发研究所"遭不明生命体袭击，超能力儿童小雷和纱绫香趁机逃脱。数月后，不明生命体再度现身追捕纱绫香，翔一变身亚极陀与G3X联手救援。神秘骑士G4突然现身，其被盗的蓝图背后隐藏着致命阴谋。随着战斗升级，亚极陀必须揭开不明生命体的真实目的，以及自己失去记忆的真相。