《苍穹的法芙娜 EXODUS》的故事發生在劇場版《苍穹之法芙娜 HEAVEN AND EARTH》兩年後。龍宮島因與來主操的邂逅，獲得了與Festum（一種神秘生命體）對話的手段，這為島嶼帶來了新的可能性。島上的孩子們一邊進行戰鬥準備，一邊努力理解敵人。兩年後，龍宮島進一步進化，一位能理解Festum語言的少女與被Festum同化的少年成為了關鍵人物。然而，Festum的襲擊突然降臨，龍宮島再次面臨危機。故事回溯到一年前，描繪了比總士和一騎高一屆的前輩將陵僚等人的畢業典禮，這正是他們命運的序章。在戰鬥與對話的交織中，島上的少年們將面對未知的挑戰與選擇。