《半妖的夜叉姬第一季》讲述了犬夜叉和杀生丸后代的冒险故事。日暮永远、刹那和诸叶是三位14岁的半妖少女，她们分别是杀生丸的双胞胎女儿和犬夜叉与戈薇的女儿。永远在10年前通过时代树隧道穿越到现代，在现代生活多年后，她决定回到战国时代寻找失散的妹妹刹那。与此同时，刹那在战国时代成为了一名妖怪猎人，失去了与姐姐的记忆。诸叶则继承了父母的力量，独自在战国时代生活。三位少女在命运的指引下相遇，并共同面对强大的敌人与未知的挑战。她们不仅要解开各自的身世之谜，还要对抗企图利用妖怪力量统治世界的邪恶势力。在冒险过程中，她们逐渐成长，并找回了失去的亲情与记忆。